Отдел истории занимает семь залов и охватывает период от археологической древности до 1990-х годов. Здесь древние артефакты, археологические находки соседствуют с предметами недавнего прошлого.
Первые три зала наглядно знакомят с материальной и духовной культурой населения севера Томской области в досоветский период: селькупов, ханты, эвенков, русского старожильческого населения. Это предметы археологии, этнографии, нумизматики – керамическая посуда, образцы вооружения, предметы быта, старопечатные книги, иконы, монеты и др. Уникальным экспонатом этого раздела является селькупский культовый амбарчик с антропоморфными изображениями духов.
Последующие залы отдела истории представлены предметами советского периода, иллюстрирующими развитие сельского хозяйства, промышленности, образования и культуры. Отдельным блоком представлена социально-политическая история, драматической страницей которой является политическая ссылка в Нарымский край.
Особое место в экспозиции занимают материалы, повествующие о Великой Отечественной войне: подлинные документы, награды и фотографии тех, кто воевал на фронте и работал в тылу, а также образцы продукции местных предприятий и др.